Autores: Troiano, J.C. (1); Santa Rita, P.H. (2); Lopes de Souza, F. (3); Da Silva Borges. E. (4)

1.  MV. Facultad de Ciencias Veterinarias. UNER
2. DMV. Biotério da Universidade Católica de Don Bosco (UCDB), Campo Grande. MS . Brasil
3. Estagiaria do Biotério da Universidade Católica de Don Bosco (UCDB) Campo Grande. MS . Brasil
4. DVM. Fazenda Caima Sul S.A., Corumbá. MS Brasi

Resumen

Se describe el hallazgo de varias anomalías del desarrollo en ejemplares neonatos de  Caimán yacaré (yacaré do pantanal) obtenidos bajo condiciones controladas de temperatura y humedad en un criadero comercial. Complementariamente se presenta una revisión de la bibliografía que resume las  condiciones intrínsecas y extrínsecas  que pueden provocar la aparición de casos teratológicos en crocodilidos provenientes de poblaciones cautivas y/o silvestres. Finalmente se teoriza acerca de las posibles causas de la aparición de estas anomalías  del desarrollo.

Summary

The finding of several developmental anomalies in neonatal specimens of Caiman yacare (yacaré do pantanal) obtained under controlled conditions of temperature and humidity in a commercial hatchery are described. Additionally, a review of the literature is presented that summarizes the intrinsic and extrinsic conditions that can cause the appearance of teratological cases in crocodylids from captive and/or wild populations. Finally, the possible causes of the appearance of these developmental anomalies are theorized.

INTRODUCCIÓN

Uno de los aspectos importantes de los programas de reproducción de cocodrilos sudamericanos está relacionado con los métodos de conservación y sustentabilidad, a través del manejo de huevos que provienen de nidos de poblaciones salvajes, que posteriormente se incuban en condiciones controladas. Esa metodología conocida como ranching está considerada como una herramienta importante para la conservación de cocodrilianos por parte de los organismos internacionales. La técnica de incubación controlada permite un mayor número de nacimientos y por otro lado, un manejo adecuado de las temperaturas de incubación permite obtener una mayor frecuencia de un determinado sexo, debido al mecanismo de determinación epigenética del sexo. Durante la incubación puede haber alteraciones u oscilaciones en los valores de temperatura y de otros factores bióticos, que pueden llevar a la aparición de anomalías extrínsecas (contaminantes ambientales) o intrínsecas (diferencias en la temperatura de incubación, precocidad de hembras, posición y colocación de los huevos en las cámaras de incubación). Ambos tipos de anomalías pueden tener diferentes impactos en el desarrollo embrionario y, consecuentemente, en la vida post eclosión de esos animales. Estudios recientes relatan también la acción de los llamados patrones de expresión del gen Hox, que definen los planos corporales de los reptiles (del Campo et al, 2019). Estos planos corporales, también llamados patrones corporales, se refieren a la configuración general y a la organización de la estructura del cuerpo, la disposición interna de los tejidos, de los órganos y de los sistemas, la simetría y el número de segmentos corporales y de extremidades que lo forman. Los planos corporales se expresan genéticamente a través de un grupo conservado de genes Hox, que codifican factores de transcripción importantes en la célula y en la arquitectura vertebral a lo largo del eje anteroposterior durante el desarrollo embrionario. Por lo tanto, cualquier desregulación de esos genes puede provocar malformaciones congénitas que podrían matar el embrión. Todos los factores que provocan la desregulación de esos genes (temperatura, humedad, oxígeno y la contaminación) pueden alterar la expresión génica y provocar malformaciones congénitas .(De Carvalho et al. 2021) En este sentido, varios trabajos relatan la microftalmia del cocodrilo del Nilo (Crocodylus niloticus), del gavial indio (Gavialis gangeticus ) que presentaron anomalías del gen Hox . El presente trabajo describe el hallazgo de varias anomalías del desarrollo en Caimán yacare (yacaré do pantanal) obtenidos bajo condiciones controladas de temperatura y humedad en un criadero comercial. Además, se presenta una revisión de la bibliografía para determinar y resumir relatos de casos teratológicos en crocodilidos provenientes de poblaciones cautivas y/o silvestres

MATERIALES Y MÉTODOS

Cerca de diez mil huevos colectados de poblaciones silvestres de Caimán yacaré (yacaré do Pantanal) en diferentes nidos de la Fazenda Nossa Senhora da Candelária, en la región de Baía do Castelo (Mato Grosso do Sul), fueron colocados en condiciones de incubación artificial en un criadero de la especie. Los huevos son colectados y colocados en cajas plásticas de eclosión y en cada caja de eclosión se colocan los huevos de un mismo nido, a fin de evitar el desarrollo embrionario desigual de huevos de nidos diferentes. Cada caja tiene una camada de vermiculita cubriendo el piso. Los huevos son marcados al momento de la colecta y posteriormente son dispuestos lado a lado en una sola capa. En la parte superior del huevo se hace una marca y debe quedar siempre en esa posición. A temperatura de incubación oscila entre 31 y 34 °C y la humedad debe ser del 99%. El ambiente está climatizado y monitoreado con sondas de control de la temperatura y humedad y de la circulación de aire. El tiempo de incubación varía entre 75 y 80 días hasta que se produce el nacimiento de los neonatos (figs. 1- 2)

Cajas de Incubación                                                 Nacimiento de Crías

(Fotos: E. Borges)

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

El desarrollo normal depende de una secuencia armónica de eventos moleculares expresados a nivel morfológico. Un factor determinado puede producir efectos en un órgano en particular, o alterando todo el desarrollo de un individuo. Algunas anomalías del desarrollo son reconocidas inmediatamente por la expresión fenotípica de esa característica que difiere de las variaciones normales de la especie, mientras que otras no se observan a nivel genético o molecular, y se transmiten a la descendencia sin que haya expresión fenotípica.(Bellairs,1981)

Los hallazgos y anomalías de desarrollo observadas en el presente trabajo se condicen con observaciones similares en otros Crocodylia de África y América. Se observaron fallas en el cierre de la cavidad celomática, agenesia de mandíbula inferior, ciclopía, agenesia de cola, polidactilia y gemelación incompleta. Dichas anomalías no superan el 1% del total de huevos colectados, tal como se desprende de estudios previos en otras especies. La bibliografía menciona que las hembras jóvenes de reptiles, o aquellas muy viejas, forman embriones frecuentemente anormales, y que esos defectos pueden originar casos de espina bífida, anencefalia, cíclopes, microftalmia, hidrocefalia, disminución de la mandíbula superior o inferior, bicefalia, falta de miembros, labio leporino, escoliosis y hernia de vísceras torácicas o abdominales.  Otros autores han reportado una mayor frecuencia de anomalías en los reptiles ovíparos que en los vivíparos, probablemente debido a una mayor incidencia de factores ambientales sobre el embrión. (Bellairs, 1991) Uno de los principales agentes teratógenos congénitos y ambientales en reptiles es el determinismo genético, tanto por la herencia parental como por la existencia de mutaciones en los genes implicados en el desarrollo. Las temperaturas altas o bajas de incubación durante la fase inicial del desarrollo embrionario en reptiles ovíparos pueden provocar anomalías; por ejemplo, en cocodrilos existe registro de casos de sindactilia, polidactilia y defectos en la cola, por incubación de los huevos a temperaturas muy elevadas. Las anormalidades de desarrollo en cocodrilianos han sido observadas y reportadas desde hace tiempo (Web et al,1983; Ferguson, 1985) tanto en cocodrilianos silvestres y en cautiverio incluso algunos defectos fueron inducidos experimentalmente (Ferguson, 1985). Deformidades de los miembros, miembros supranumerarios (extras), polidactilia, ectrodactilia (dígitos ausentes o parcialmente ausentes) o sindactilia (dígitos fundidos) y bicefalia fueron observados en varias especies (Charrau et al,2014;  Deemings et al, 1991; Ferguson, 1985; Troiano et al, 1993). Unos de los trabajos más extensos es un atlas color de enfermedades de los cocodrilianos, que destaca una serie de deformidades y malformaciones (Youngprapakorn et al., 1994). Singh y Bustard (1982) describen más de una centena de diferentes deformidades congénitas en gaviales recién nacidos (Gavialis gangéticus) y los autores suponen que esas anormalidades fueron el resultado de desecación de huevos durante la incubación. Además, identificaron 34 casos de lesiones espinales y deformidades en 476 huevos fértiles que fueron incubados en cautiverio. Un muy bajo número de deformidades de la columna vertebral se observaron en neonatos de Aligátor (Sepúlveda et al., 2006) expuestos a altos niveles de organoclorados. En dicho estudio, apenas 3% de los 236 neonatos presentaban algún tipo de deformidad. Escoliosis y cola torcida representan casi un tercio de esos casos. De la misma forma, fue observado un bajo porcentaje (<5%) de deformidades en la columna y en la cola en criaderos de Crocodylus intermedius en Venezuela (Boede y  Sogbe, 2000).

A modo de hipótesis, creemos que las anomalías encontradas  en este trabajo podría haberse originado en variaciones propias de un individuo en particular, y que se haya producido durante la incubación. No fue posible descartar o comprobar la presencia de otros factores predisponentes como una contaminación del agua en el lugar de recolección de los huevos. En ese sentido, otros autores concluyeron que ciertos xenobióticos estrogénicos presentes en el lago  Apopka, en Florida (USA), como el diclorodifeniltricloroetano y sus metabolitos, producen malformaciones,  ya que tienen el potencial de modificar el desarrollo sexual embrionario por alteraciones genéticas o  epigenéticas (Burger et al, 1998; Crain et al, 1997a, 1997b; Heinz et al, 1991). Los llamados disruptores endocrinos  actúan también modificando las características macro y microscópicas  de las gonadas en crocodilidos con nacimientos  de embriones malformados. (Matter et al, 2002)

Podrían también considerarse variables genéticas, como una posible consanguinidad entre los padres, tanto por la región geográfica limitada de su origen, como por su similitud entre los individuos. Eso podría explicar la pérdida de variabilidad genética por consanguinidad y, por lo tanto, la presencia de ciertas malformaciones o anomalías genéticas. Por último, no debemos descartar factores asociados al cambio climático global como las intensas sequias que afectaron por 2 años a la zona de recolección de huevos.

Anomalías en el cierre de la cavidad celomática (Fotos: E. Borges)

Agenesia de cola y miembros (Fotos: E. Borges)

Gemelación incompleta (Fotos: E. Borges)

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